Сюжет игры базируется на истории, рассказанной в первом сезоне телевизионного сериала Dexter. Главный герой - Дэкстер Морган - это человек, в котором уживаются две абсолютно противоположные сущности. Одна его половина работает судмедэкспертом в полиции Майами, является верным товарищем для друзей-полицейских и примерным семьянином, а о второй половине знают только он и те, кого он решил убить. Да, Дэкстер Морган - беспощадный убийца, который вступает в игру, когда правосудие бессильно, потому что его жертвами становятся только те, кто причинили боль многим людям и при этом смогли избежать наказания. На протяжении игры вам предстоит расследовать (а куда без этого - Дэкстеру нужны улики и доказательства - пусть, всего лишь для себя) пять разных дел. Все это происходит нелинейно, а так как вы захотите, поэтому в разработке вполне может находиться сразу несколько заданий из разных дел.